Główny bohater, podobnie jak autor, wiedzie życie rosyjskiego tłumacza współpracującego ze szwajcarskimi służbami imigracyjnymi. Wysłuchane przez niego historie osób ubiegających się o azyl układają się w wiele z pozoru odrębnych opowiadań. Przeplatają się one z opisem jego własnej emigracyjnej codzienności, treścią książki, którą czyta, i listów pisanych do tajemniczego Nabuchodonozora, rozbudowanych między innymi o własne wspomnienia. Jako narrator wciela się on w niezliczone postacie, przedstawiając ich losy w rozmaitych konwencjach i stylach. Czytelnik znajdzie tu drastyczne opisy zbrodni, życia więziennego i wojskowego, ale też poruszające historie miłosne, wstrząsający realizm i elementy pięknej baśniowej fantastyki czy poetyki snu.

W utworze zawarta jest również druga powieść – nieistniejący w rzeczywistości dziennik popularnej w latach 30. XX wieku śpiewaczki, oddający tak sugestywnie psychikę dziewczęcą i kobiecą oraz życie Rostowa nad Donem w czasach carskich, a potem Moskwy i Paryża lat 20., że brano go za autentyk. Wiele miejsca poświęca autor opisowi Rzymu, jest zafascynowany Wiecznym Miastem, w którego melancholijnej scenerii umieszcza dramat miłości tłumacza i jego żony Izoldy.

Szczególne znaczenie odgrywa w tej książce mitologia – zarówno grecka i rzymska, jak i narodów północy – Ewenków i Oroczów. Wiąże się z nią pojawiający się raz po raz motyw włosów, symbolizujący najogólniej siły życiowe i twórcze. Przeciwstawieniem jest tu powtarzający się stale motyw śniegu.

Włos Wenery to także powieść o pisaniu powieści. Jej ideą przewodnią jest wskrzeszająca rola słowa pisanego czy, szerzej, dzieła sztuki. Ci, co dawno już umarli, wrócą do tego samego punktu w swoim życiu za każdym razem, gdy ktoś otworzy książkę. Tak bogatą tkankę literacką pełną aluzji i odniesień kontekstowych zdobią także liczne mniej lub bardziej ukryte cytaty z literatury światowej. Powieść nie dzieli się na rozdziały, przypomina raczej strumień świadomości, jednak jej niezwykły klimat swego rodzaju zwierzenia nadaje jej cechy intymnego dialogu z czytelnikiem, gotowym przeżyć prawdziwą przygodę intelektualną.